光合作用是自然界最重要的生物化学过程，对于地球生命的形成和发展具有至关重要的意义。在这个过程中，绿色植物和蓝藻等微生物利用太阳能，将水分解并与二氧化碳反应，生成富能有机物并释放氧气。历史上有8次有关天然光合作用的相关研究获得了诺贝尔奖，但人类目前仍没有彻底了解地球上这个最重要的化学反应是如何进行的。

近期，西湖大学人工光合作用与太阳能燃料中心孙立成实验室在探索这一未解之谜的过程中取得最新进展。他们利用GPU加速的分子动力学模拟和量子化学计算，发现了天然水氧化催化剂的重构过程。研究成果以《Closing Kok’s cycle of nature’s water oxidation catalysis》为题发表在《自然·通讯》（Nat. Commun. 2024, 15, 5982）上，西湖大学为唯一通讯单位，中国科学院院士、理学院化学讲席教授、西湖大学人工光合作用与太阳能燃料中心主任孙立成为通讯作者，助理研究员郭宇为第一作者。

该研究工作和瑞典、德国的学者合作完成，得到了科技部重点研发专项和西湖大学专项经费的资助，并得到了西湖大学高性能计算中心的支持。

西湖大学人工光合作用与太阳能燃料中心

西湖大学高性能计算中心HPC Center, 研究团队在这里完成本项研究工作的所有计算

大自然充满了生态循环，“光合作用”同样如此。它包含两大关键的循环：光驱动水分解释放出氧气的Kok循环（S态循环），和辅酶驱动的二氧化碳还原形成碳水化合物的Calvin循环。前者提供了制备辅酶所需要的电子和质子以及大部分生命所必需的氧气，后者把太阳能以糖的形式进行储存。

孙立成院士团队的研究，涉及到的就是光反应阶段水分解的核心催化剂：锰簇（图1, 左）。它由锰钙氧Mn₄CaO_x（x代表了氧原子的数量变化）构成，形状看上去像一把扭曲的椅子，但正是这种扭曲的结构，可能预示着它的结构不稳定性，容易和水发生作用。神奇的是，锰簇催化剂需要经历大致5个状态（即S₀, S₁, S₂, S₃, S₄态，“0-4”代表氧化态从低到高）的变化，才能最终创造出氧气。这就如同大自然设置了一套非常严格的密码装置，有条不紊地实现其功能。锰簇催化剂在S₄态释放出氧气后，再回到S₀态即密码装置恢复原位，整个过程称为“S态循环”，实现水的催化氧化（图1, 右）。

图1. (左)天然光合作用水氧化中心的放氧催化剂, 锰簇; (右) 锰簇催化剂的S态循环

过去的两年内，孙立成院士团队曾发现锰簇催化剂在S₃态到S₄态过渡时存在着可逆的异构化过程（J. Am. Chem. Soc.2022, 144, 11736-11747），以及S₄态高等植物主导的O₂形成机理（J. Am. Chem. Soc. 2023, 145, 4129-4141）。而目前这个工作，该团队的研究迈向O₂释放之后的S₄→S₀转化，即完成Kok循环的最终步骤。

长久以来，传统的实验手段很难涉及S₃→(S₄)→S₀转化。直到去年，来自美国（Nature 2023，617, 629-636）、德国和意大利（Nature 2023，617，623-628）的科学家终于对这个过程有所突破，他们分别报道了在此其间使用飞秒激光解析的晶体结构，以及反应决速步骤的电子-质子转移的微观机制。对于关键的O-O键形成方式，二者的建议是一致的，即O5和Ox的耦合。然而，O₂释放后的锰簇将如何演变和重构到S₀态的微观分子机制仍不清楚。鉴于此，孙立成院士团队建立了O₂释放之后的量子化学模型，基于波恩奥本海默从头算分子动力学模拟（BO-AIMD）和密度泛函理论（DFT）计算，研究了S₄→S₀转化中Mn₄CaO₅的重构机制（图2）。

图2. Kok循环完成步骤的锰簇变化的概览

分子动力学模拟发现，Ca上的配体水分子W3会首先插入到O₂释放后的结构空腔中的Mn1，由于氢键的作用，引起W5和W6的递进补位；然后，W3向W2转移质子的同时，逐渐向Mn3靠近并形成配位键；与此同时，Mn4的配位层发生“旋转木马”似的变化，导致其水分子配体位置的重排和O4水通道中W7水分子结合在Mn4。这样锰簇就形成在皮秒尺度上相对稳定的中间体，它具有闭立方结构且全部Mn为六配位（图3，左）。随后，以飞秒激光实验观测的开立方S₀态结构为目标，对此中间体去质子化后进行最低能量反应路径搜索，发现Mn4的末端配体W2受Jahn-Teller效应影响而容易解离，而Mn1/Mn3的桥联配体W3氢氧根离子也能轻易地迁移到Mn3/Mn4的桥联位置，因此锰簇最终能够形成和实验观测一致的开立方结构的S₀态（图3，右）。

图3.  (左) O₂释放后的水插入路径和锰簇变化；（右）W2水解离和W3氢氧根配体迁移

根据以上模拟结果，该团队提出了Kok循环完成步骤中可能缺失的环节，其中包含一系列闭立方结构的亚稳中间体。重要的是，发现了S₀态的互变异构现象，填补了锰簇结构灵活性在Kok循环初态的认知空白，它不但是其他S态开立方-闭立方互变异构的基础，而且为S₄态两种构象下O-O键形成的可能性做了铺垫（图4）。他们推测，锰簇优异的催化水氧化效率可能和它独特的几何重组的特性有关，这也能激发仿生水分解催化剂的优化设计和性能改进。

图4. 提议的Mn₄CaO₅重构缺失的环节（红色）和Kok循环中的互变异构（绿色）

西湖大学人工光合作用与太阳能燃料中心，一直致力于太阳能燃料科学前沿领域关键科学问题的基础研究和瓶颈应用技术的突破。以太阳能为“驱动力”，以大自然中最常见的水、二氧化碳、氮气为原材料，制备太阳能燃料，为人类利用绿色能源提供新方案。

太阳能燃料与太阳能电池实验室由中心主任孙立成教授带领，目前由1位PI、1位副研、11位助研、9位博士后、10位博士生、2位访问学生、2位本科生和1位行政助理组成

孙立成院士团队这次研究发现的天然水氧化催化Kok循环完成机制为人工光合作用高效水氧化催化剂的设计、合成提供了新的思路，对构建更加高效的人工光合作用制备太阳能燃料体系，如水分解制备绿氢，二氧化碳还原制备甲醇，氮气还原制备液氨等具有指导意义，为最终实现“碳达峰，碳中和”提供可能的方向。